Biophysik: Wie Pflanzen hören

Nehmen Pflanzen Töne wahr? Und falls ja, wie und vor allem wozu: Reden sie miteinander – oder lauschen sie den Aktivitäten von Tieren? Eine Reihe von Fragen, die überraschend, vielleicht sogar albern klingen. Jedenfalls sind sie auf den ersten Blick weit von den üblichen Themen der Pflanzenforschung entfernt, die sich um Evolution, Wachstum, pflanzliche Entwicklung oder Pathogenabwehr drehen.
Andererseits versuchen Menschen schon seit Jahrtausenden das Gedeihen von Nutzpflanzen durch Musik zu beeinflussen. Und zwischen 1960 und 1970 boomte die Vorstellung, die grünen Lebewesen seien empfänglich für Klänge, Melodien oder Gesänge, dermaßen, dass Plattenläden eine Sparte mit dem Namen »Musik für Pflanzen« einführten.
1976 nahm der Komponist Mort Garson ein Album mit elektronischer Musik auf, das in den 2000er Jahren als »Mother Earth's Phantasia« zu den bekanntesten Electro-Alben auf Youtube avancierte. Überschrieben war sein Album mit: »Warme Musik für Pflanzen und Menschen, die sie lieben.« Andere Künstler lassen die Gewächse gewissermaßen selbst musizieren, mittels kleiner Messfühler (etwa »PlantWave«), die auf der Oberfläche von Blättern platziert deren elektrische Aktivitäten registrieren und in Töne und Rhythmen übersetzen. Weltweit wurden bereits Tausende dieser Geräte verkauft.
Beschallung erhöhte beispielsweise die Keimungsrate, die Wuchshöhe, die Länge der Wurzeln oder auch die Resistenz gegenüber Krankheiten
Schon in den 1950er Jahren hatten sich der Botaniker T.C.N. Singh am botanischen Institut der Universität Annamalai in Indien und später, in den 1960er Jahren, die Biologinnen Pearl Weinberger und Mary Measures von der University of Ottawa in Kanada mit dem Einfluss von Schall auf das pflanzliche Wachstum beschäftigt. Einige Jahre später testete die Musikerin Dorothy Retallack, wie sich verschiedene Musikrichtungen auf das Pflanzenwachstum auswirken. Sie beschrieb beispielsweise, dass die 25-minütige Beschallung mit den Klängen eines indischen Streichinstruments die Verästelung bei Mimosen (Mimosa pudica) förderte – ganz im Gegensatz zum Beatles-Song »I Want To Hold Your Hand«. Retallacks Versuchsaufbau war wissenschaftlich gesehen zwar recht naiv, aber ihr Ergebnis erregte ziemliches Aufsehen.
Experimentelle Pionierarbeit
Mit der Zeit mehrten sich Studien mit systematischeren Versuchsdesigns. Forschungsteams setzten Pflanzen etwa zu verschiedenen Zeitpunkten ihres Vegetationszyklus reinen, klar unterscheidbaren Tönen aus. Sie variierten die Frequenz zwischen wenigen hundert und einigen tausend Hertz, die Lautstärke (häufig bis zu 100 Dezibel, was einer Fahrzeughupe entspricht) und die Dauer von einigen Sekunden bis hin zu mehreren Stunden oder gar Tagen. Überraschenderweise hatte das oft einen positiven Einfluss. Die Beschallung erhöhte beispielsweise die Keimungsrate, die Wuchshöhe, die Länge der Wurzeln oder auch die Resistenz gegenüber Krankheiten.
In der Folge wurden Landwirten schon bald Audiosysteme wie der »Sonic Bloom« des Agrarwissenschaftler Dan Carlson angeboten. Ab 1990 experimentierte man in China mit Schall erzeugenden Geräten auf Feldern von mehreren Hektar Größe. Das dort gebräuchliche System mit dem Namen Plant Acoustic Frequency Technology aus Qingdao verfügt über acht Frequenzen zwischen 60 und 2000 Hertz und erreicht noch 100 Meter vom Gerät entfernt Schalldrücke von 50 bis 120 Dezibel. In Frankreich bietet das Unternehmen Genodiscs seit 2008 entsprechende Geräte an.
Die Innovationen entbehrten zunächst jeglicher Grundlagenforschung zu möglichen Mechanismen der pflanzlichen Schallwahrnehmung. Erst in den frühen 2000er Jahren publizierten Bochu Wang, Hucheng Zhao sowie Liu Yiyao von der chinesischen Universität Chongqing einige Erkenntnisse auf zellulärer Ebene, die sie an Gewebekulturen von Astern gewonnen hatten. Sie entdeckten, dass Schallwellen im hörbaren Bereich essenzielle Bestandteile des inneren Zellskeletts beeinflussen, die Aktinfilamente. Außerdem beobachteten die Forscher, dass Beschallung die Konzentration von Kalziumionen in den Zellen zu erhöhen vermochte. Das wiederum kann die Expression bestimmter Gene beeinflussen, darunter die Synthese verschiedener Pflanzenhormone wie Auxine, Zytokine oder Abscisinsäure, die ihrerseits Wachstum und Entwicklung steuern.
Durch Kaugeräusche aktivierte Gegenwehr
Es sollte aber noch weitere zehn Jahre dauern, bis die Bioakustik in der Biologie ernst genommen wurde. Die vielleicht wichtigste Entdeckung machten Heidi Appel und Rex Cocroft von der University of Missouri in den Vereinigten Staaten. 2014 publizierten sie eine überraschende Beobachtung: Die Abwehrmechanismen der Acker-Schmalwand (Arabidopsis thaliana) gegenüber der Raupe des Kleinen Kohlweißlings (Pieris rapae) erweisen sich als ungleich wirksamer, wenn man den Pflanzen einige Zeit davor Aufnahmen von Kaugeräuschen ebenjener Raupe vorgespielt hatte.
Die beiden Forscher wiesen nach, dass die Acker-Schmalwand als Antwort auf das Raupenschmatzen chemische Verbindungen wie Glucosinolate und Anthocyane produziert. In der Folge konzentrierten sich mehrere Untersuchungen, darunter jene von Ritesh Ghosh im Rahmen seiner Abschlussarbeit an der Yeungnam-Universität in Südkorea, auf diese »Neuprogrammierung« unter mechanischer und akustischer Stimulation: Demnach scheinen bestimmte Schallwellen quasi das Immunsystem von Pflanzen zu boosten.
In unserer interdisziplinären Arbeitsgruppe »Vibration der Pflanzen« in Toulouse untersuchen wir das Phänomen aus biomechanischer Perspektive. Dazu verbinden wir Pflanzenphysiologie, Akustik und angewandte Mathematik miteinander und analysieren sowohl die zu Grunde liegenden physikalischen als auch die biologischen Vorgänge. Unter anderem interessiert uns, wie sich eine wiederholte akustische Stimulierung auf die Widerstandsfähigkeit der Acker-Schmalwand gegen den Schädlingspilz Sclerotinia sclerotiorum auswirkt. Unsere ersten Ergebnisse zeigen, dass eine Beschallung der Pflanzen die Resistenz der Pflanze gegen den »weißen Schimmel« um rund 26 Prozent zu erhöhen vermag.
Dieser Gewinn tritt allerdings nicht sofort auf: Man muss die Stimulierung mehrmals wiederholen. Aber jede einzelne Beschallungs-Session hinterlässt offenbar dauerhafte Spuren – man könnte von einer Art Gedächtnis sprechen. Im Verlauf wechselt die Pflanze von einem unbeeinflussten (»naiven«) in einen resistenten Zustand über, der in einer stark veränderten Aktivität von etwa 30 Prozent aller Gene der Acker-Schmalwand resultiert. Die Pflanze schaltet zur Pathogenabwehr offenbar in einen Angriffsmodus, an dem sich tausende Proteine beteiligen.
Kettenreaktionen molekularer Ereignisse
Aber wie »merkt« sich die Pflanze die hintereinandergeschalteten Stimulierungen? Unsere ersten Untersuchungen deuten darauf hin, dass die wiederholte Beschallung eine Kettenreaktion molekularer Ereignisse auslöst: Jede neue Beschallung aktiviert spezifische Funktionen der Pflanze, die wiederum mit jenen wechselwirken, die durch vorherige Stimulationen ausgelöst wurden. Umgekehrt verschwinden die beobachteten Effekte einige Tage nach der letzten Beschallung wieder. Die Verstärkung der Abwehr ist also umkehrbar – und das ist auch gut so. »Erinnern« und »Vergessen«: Beides ist für Pflanzen wichtig, wenn es um die Anpassung an ein veränderliches Umfeld geht. Denn für das Überleben zählt die aktuelle Situation.
Im Moment wissen wir noch nicht, auf welchem Weg Pflanzen den Schall aufnehmen. Findet die Perzeption auf Ebene der Zellen statt oder entsteht sie durch eine Zusammenarbeit mehrerer Zellen? Viele aktuelle Forschungsprojekte befassen sich zwar mit den Auswirkungen des Schalls auf das pflanzliche Wachstum, ignorieren aber nach wie vor die Frage nach der Wahrnehmung und berücksichtigen auch nicht die physikalischen Merkmale einer Schallwelle – die räumlichen und zeitlichen Veränderungen des Luftdrucks, die sie charakterisieren. Wir dagegen sind der Ansicht, dass man die Physik der Interaktion zwischen Schallwelle und Pflanze besser verstehen muss, und sehen diese im Zentrum unserer Forschung.
Härchen und Kanäle
Es existieren bereits zwei realistische Hypothesen zur Schallwahrnehmung, die beide auf Mechanismen der Mechanoperzeption beruhen (siehe »Wie nehmen Pflanzen den Schall auf?«). Die erste betrachtet die physikalischen und morphologischen Eigenschaften der Trichome: jener kleinen Härchen, die die Oberfläche von Blättern und Stielen vieler Pflanzen bedecken. Sie könnten sich wie akustische Antennen verhalten, ähnlich wie die Haarzellen der Cochlea in unseren Ohren. Hat ein Ton die gleiche Frequenz wie die Eigenschwingung der Trichome, könnte es zur mechanischen Resonanz kommen, welche die Pflanze vielleicht detektieren kann.
Hat ein Ton die gleiche Frequenz wie die Eigenschwingung der Trichome, könnte es zur mechanischen Resonanz kommen, welche die Pflanze vielleicht detektieren kann
In diesem Fall würde es von der Form und der Anzahl der Trichome abhängen, für welche Schallfrequenz eine Pflanze am sensibelsten ist. Die Ausgestaltung der Härchen variiert je nach Pflanzenart, aber ebenso je nach Umweltbedingungen. So wissen wir etwa, dass die Trichomdichte mit der Temperatur und Feuchtigkeit stark schwankt. Zudem besitzen manche Pflanzen, darunter einige Tomatenspezies, gar keine Härchen. Darüber hinaus zeigen Experimente, dass selbst Frequenzen außerhalb des Resonanzbereichs von Trichomen das Wachstum und die Widerstandsfähigkeit von Pflanzen beeinflussen können.
Laut der zweiten Hypothese wirken die Schallwellen auf mechanosensitive Ionenkanäle in der Membran, die Pflanzenzellen umgeben. Wenn durch Luftdruckschwankungen ausgelöste Vibrationen, bei denen die Pflanzenzellmembran gedehnt wird, solche Kanäle öffnen, könnten etwa Chlor- oder Kalziumionen in die Zelle strömen, was wiederum weitere Reaktionen auslöst.
Einer von uns, Bruno Moulia, konnte zusammen mit anderen Fachleuten zeigen, dass solche mechanosensitiven Kanäle bei der Perzeption von Wind tatsächlich eine Rolle spielen. Diese Luftschwingungen haben eine sehr niedrige Frequenz verbunden mit einem hohen Druck. Dadurch öffnen sich die Ionenkanäle für mehrere hundert Millisekunden. Auch Schall löst kleine Vibrationen aus und könnte solche Effekte haben.
Der Druck einer Schallwelle von 1000 Hertz bei 100 Dezibel entspricht aber nur einem Pascal, etwa einem Hunderttausendstel des atmosphärischen Drucks. Das Blatt vibriert daher sehr wenig – in einem Bereich um 100 Nanometer (siehe »Wenn Blätter zu tanzen beginnen«) – und die Veränderung des Drucks im Gewebe ist 1000-mal kleiner als jene, die vermutlich zur Öffnung der Ionenkanäle nötig ist. Nach unserem aktuellen Wissensstand ist die zweite Hypothese daher eher unwahrscheinlich. Allerdings ist bisher noch nicht gut erforscht, wie die Ionenkanäle auf hohe Schallfrequenzen reagieren.
Ein dritter Kandidat: Mikrotubuli
Im Jahr 2019 schlugen wir einen weiteren Kandidaten für die Schallperzeption vor: die Mikrotubuli. Diese röhrchenförmigen Moleküle mit einem Durchmesser von nur 25 Nanometern reagieren auf Dehnung und Stauchung. Mikrotubuli sind ebenfalls Bestandteile des Zytoskeletts. Sie spielen eine grundlegende Rolle bei der Morphogenese – bei all den Wachstumsvorgängen, die aus der befruchteten Samenanlage eine neue Pflanze mit Wurzel, Spross, Blättern und Blüten entstehen lassen –, indem sie die Wachstumsrichtung der Zellen steuern.
2022 konnte unser Team zeigen, dass die Mikrotubuli auch für das pflanzliche Abwehrsystem wichtig sind. Pflanzliches Gewebe steht grundsätzlich unter mechanischer Spannung, die sich bei Pilzbefall örtlich verändert. Die lokale Spannungsschwankung breitet sich fast augenblicklich bis zu den nächsten gesunden Zellen aus, wo sich die dortigen Mikrotubuli reorganisieren und weitere Prozesse auslösen, was zu einer Art Immunbarriere führt. Selbst Zellen, die weit vom Infektionsgeschehen entfernt sind, können ihre Abwehr schon Stunden vor dem Eintreffen des Pathogens hochfahren und auf diese Weise die Ausbreitung des Befalls begrenzen. Vielleicht können auch Schallwellen zu solchen Spannungsänderungen im pflanzlichen Zytoskelett führen und dadurch eine physiologische Reaktion auslösen.
Pflanzen erzeugen Ultraschall
Könnte es sein, dass es sich bei der Schallperzeption um eine Schlüsselfähigkeit handelt, die Pflanzen ihr Überleben sichert? Genau das hat kürzlich eine Forschungsgruppe aus Tel Aviv postuliert. Itzak Khait und seine Kollegen konnten 2023 durch Experimente zeigen, dass Pflanzen bei Wassermangel oder Verletzung selbst Ultraschall (mit einer Frequenz von einigen hunderttausend Hertz) erzeugen. Er resultiert wahrscheinlich aus einem plötzlichen Abbruch der Wassersäule und daraus folgender Entspannung der Zellwände. Perzipieren benachbarte Pflanzen den Ultraschall als Alarmsignal und können sich so besser auf die Gefahr vorbereiten?
Wenn Pflanzen wirklich Klänge detektieren können, würde das unsere Vorstellungen von den Interaktionen zwischen Pflanzen untereinander und mit Insekten revolutionieren. Vor zehn Jahren hat einer von uns, Bruno Moulia, zusammen mit Renaud Bastien, Tomas Bohr und Stéphane Douady entdeckt, dass Pflanzen ihre »Haltung« registrieren oder anders gesagt eine Art Gleichgewichtssinn besitzen. Es wäre also nicht das erste Mal, dass Pflanzen uns mit ihren sensiblen Fähigkeiten überraschen.
Wenn Blätter zu tanzen beginnen
Eine Schallwelle ist im Grunde eine Vibration: eine oszillierende Bewegung, die von einem Molekül zum nächsten weitergegeben wird. Die Quelle der Schwingung kann eine schwingende Membran sein, denken wir etwa an eine Trommel. Die Schwingung verändert sich, während sie sich durch das umgebende gasförmige, flüssige oder feste Medium bewegt. In der Luft findet die Bewegung ausschließlich durch sukzessive Druckveränderungen statt, während in festen Medien noch die für Erdbeben typischen Scherwellen hinzukommen. Die Detektion einer Luftschwingung dagegen bedarf wiederum besonderer Rezeptoren eines Organismus.
So wie man Licht mit dem für Menschen sichtbaren Spektrum assoziiert, so neigt man auch beim Schall dazu, ihn auf den für uns wahrnehmbaren Bereich zwischen 20 und 20 000 Hertz zu reduzieren. Fledermäuse, Katzen, Hunde, Insekten und viele andere Tiere dagegen nehmen auch Ultraschall über 20 000 Hertz wahr, der sich in der Luft sehr gut fortsetzt. Wale wiederum sind in der Lage, Vibrationen im Infraschallbereich um 7 Hertz zu hören, dessen Schwingungen sich in Flüssigkeiten gut verbreiten. Wir Menschen können immerhin bestimmte Vibrationen spüren, die »Körperschall« genannt werden. Zu ihnen zählen Infraschall- oder seismische Wellen, die durch das Gewebe laufen. So funktionieren übrigens auch Knochenschallkopfhörer, die unter Umgehung des Trommelfells direkt auf die drei Gehörknöchelchen wirken.
Die Frage, mit welchen Mechanismen Pflanzen »hören«, ist noch offen. Die bisherige Forschung zeigt, dass sie auf Töne zwischen etwa 100 bis einige tausend Hertz reagieren. Trifft eine Schallwelle auf ein Blatt, wirken die Druckunterschiede, die von der Kompression und Dekompression der Luftmoleküle herrühren, auch auf die Pflanze. Ab einer gewissen Intensität beginnt das pflanzliche Gewebe selbst zu vibrieren, allerdings mit einer niedrigeren Amplitude als die Luftschwingung. Je nach Schallfrequenz betragen die Bewegungen nur zwischen 10 und 100 Nanometer (was einem Tausendstel der Dicke eines Blatts Papier entspricht), sie sind zudem abhängig von der Lautstärke und der Festigkeit des betrachteten Blattbereichs: Manche Stellen vibrieren stark, andere dagegen bleiben fast bewegungslos.
Um das Vibrationsverhalten zu untersuchen, haben wir an den Blättern der Acker-Schmalwand die physikalischen Experimente des deutschen Physikers Ernst Chladni aus dem 18. Jahrhundert quasi neu aufgelegt: Als Chladni mit einem Geigenbogen über die Seite einer mit Sand bestreuten Kupferscheibe strich, erkannte er, dass die Körnchen verschiedene geometrische Figuren bildeten (A). Wir beobachteten, dass ein Blatt der Acker-Schmalwand sich bei Beschallung ähnlich wie eine Kupferscheibe verhält (B). Die Amplitude der Bewegungen hing von der Frequenz ab, und bei bestimmten Frequenzen zeigt sich eine maximale Resonanz. Es wird aber noch eine Weile dauern, bis wir verstehen, ob und falls ja, wie sich die Blattvibrationen auf die zelluläre Ebene übertragen.
Aroune Duclos und Eric Ballestero sind Physiker am Akustiklabor des Instituts für Akustik (Graduate School CNRS) der Le Mans Université und ebenfalls Mitglieder der Arbeitsgruppe »Vibration von Pflanzen«.

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